Kao i prethodni Pet Noći u Freddyju igrama, igrači preuzimaju ulogu čuvara koji rade noćnu smjenu na lokaciji sestrinskoj izvornoj pizzeriji Freddyja Fazbeara. Sestrinska lokacija sadrži novu Funtime animatronics za predstave u Funtime Auditoriumu.

Igrač mora preživjeti pet noći, kao iu drugim igrama. Tijekom svake noći čuvar se suočava s nekim problemima jer neki od animatronika počinju oživljavati, predvođeni Ballorom, novom balerinom animatronikom.

Noćnog čuvara na Balloru upozorava još jedan oživjeli animatronik, Circus Baby. Objašnjava mu kako je opsjednuta i da često pokušavaju "popraviti" animatrone tako što ih "čupaju" u sobi za vađenje. To uključuje vađenje njihovog endoskeleta i njihovo stavljanje u novu jedinicu. Međutim, Circus Baby objašnjava da su čak i nakon posjeta sobi za skupljanje i dalje slomljeni.

Otkriveno je da su Funtime Freddy, Funtime Foxy i Ballora – zajedno s nekolicinom drugih – ubijali ljude u Funtime Auditoriumu. Tijekom četvrte noći kada dva servisera dolaze popraviti Balloru, ona i Foxy ih na kraju ubiju i objese na pozornici gdje obično nastupaju.

Circus Baby nagovori noćnog čuvara da je pokuša "popraviti" u sobi za popravke. Nakon što je izvadio čip Circus Baby, Baby je uvjerio noćnog čuvara da ode u sobu za skupljanje, ali ga je ispriječila Ballora koja ga pokušava ubiti. Čuvar se nema načina obraniti jer su svjetla pogašena, ali Baby uvjerava Balloru da je noćni čuvar tu da im pomogne i da ga pusti na životu.

Čuvara zatim usmjeravaju kroz mrak prema sobi za skupljanje u kojoj Circus baby otkriva svoj veliki plan: budući da upravitelji neprestano grabe animatronike nakon što ljudi dožive nesreće ili poginu oko njih, animatroničke lutke odlučile su da će morati pobjeći, ali su mogle nemoj to raditi u odijelima. Cirkuska beba smislila je plan kako uvjeriti noćnog čuvara da joj pomogne, a da će ona njemu zauzvrat pomoći da preživi. Međutim, nakon što noćni čuvar dođe do sobe za vađenje, Baby koristi lopaticu da izvadi utrobu noćnom čuvaru i preuzme njegovo tijelo.

Igra završava pokazivanjem noćnog čuvara kod kuće kako zuri u ogledalo. Prije nego što igra pređe u odjavnu špicu, čuvareve oči zasjaju i otkrivaju da ga je opsjednuo Circus Baby.

U jednom od tajnih završetaka, kako je zabilježio RabidRetrospectGames, noćni čuvar može ući u privatnu sobu kroz Funtime Auditorium umjesto da ode u sobu za skupljanje tijekom pete noći. Ako se uspješno obavi, čuvar završava u privatnoj prostoriji koja ima monitore i sigurnosne ploče kako bi spriječili animatore.

Zaseban segment prikazuje da će noćni čuvar biti otpušten sljedeći dan jer je ušao u privatnu sobu, ali prvo mora preživjeti noć protiv animatronike koji dolazi po njega, posebno onih koji se sada osjećaju izdano.

Na kraju smjene, čuvar se vraća kući i počinje gledati televiziju. Međutim, nakon što je odgledao njegov program, jedan od animatroničara iz sobe za prikupljanje prati ga kući i hoda ispred njega dok ekran blijedi u crno.

Neke teorije govore da je Ennard preuzeo Bebin glas nakon što je bila u sobi za vađenje i pokušava namamiti noćnog čuvara u sobu za vađenje kako bi preuzeo njegovo tijelo. Objašnjeno je da oči noćnog čuvara odražavaju Ennardove oči na kraju kada se gleda u ogledalo, a ne Bebine oči.